Ойстер-Бей тарихы еуропалықтар келгенге дейін, бұл жерлерді мұнда матинекок тобы ретінде белгілі ленапе тайпасының байырғы американдықтары мекендеген кезден басталады. Өзінің «Устрица шығанағы» деген мағынаны білдіретін қазіргі атауын бұл жер шамамен 1615 жылы осы сулардағы устрицалардың керемет көптігіне таң қалған голландтық теңізшілерден алды.
XVII ғасырдың ортасында бұл аумақ голландтық Жаңа Амстердам отары мен Жаңа Англияның ағылшын қоныстары арасындағы шекаралық аймаққа айналды, бұл тұрақты дауларға әкелді. Голландтықтар 1639 жылы үндістерден жерді алғаш рет сатып алғанымен және ағылшындардың 1640 жылы мұнда қоныс тебуге жасаған алғашқы әрекетіне голланд билігі тосқауыл қойғанымен, тұрақты ағылшын қонысы бәрібір құрылды. 1653 жылы Питер Райт, Сэмюэл Мэйо және құрметті Уильям Леверич бастаған колонистер тобы матинекок тайпасынан жер телімін сатып алып, қазіргі қаланың негізін қалады. Қоныс ресми мәртебесін 1667 жылы Нью-Йорк ағылшын отарының құрамында Ойстер-Бей тауншипі әкімшілік бірлігі құрылған кезде алды.
- География: Лонг-Айлендтің солтүстік жағалауындағы қорғалған айлақтың бойында орналасуы Ойстер-Бейді теңізде жүзу, балық аулау және сауда үшін тамаша орынға айналдырды.
- Сауда және ресурстар: Басынан бастап негізгі экономикалық қозғалтқыш устрицалар болды. Голландтықтар мен ағылшындардың иеліктері арасындағы бірегей шекаралық жағдай, қақтығыстарға қарамастан, сауданың, ал кейбір жағдайларда контрабанданың дамуына ықпал етті.
- Саяси контекст: 1664 жылы бүкіл отардың Англия бақылауына өтуі аумақтық дауларды шешіп, Британдық отаршылдық жүйесі аясында Ойстер-Бейдің тұрақты дамуына ықпал етті.
Қаланың ерте экономикасы теңізбен тығыз байланысты болды. Әйгілі устрица кәсіпшілігінен бөлек, мұнда кеме жасау мен балық аулау өркендеді. Мәдени тұрғыдан Ойстер-Бей басқа отарлардағы қудалаудан қашқан квакерлер үшін маңызды баспана болды. АҚШ-тың Тәуелсіздік соғысы кезінде қаланы британ әскерлері басып алды, ал үйлердің бірі — Рэйнхэм-Холл британдық бөлімшенің штаб-пәтері болды. Жергілікті аңыз бойынша, дәл осы жерде Бенедикт Арнольдтың Вест-Пойнт фортын тапсыру туралы қастығының бір бөлігі әшкереленген.