Өлекмін қаласының тарихы ұлы географиялық ашылулар мен Сібірді игеру дәуірінен бастау алады. Лена өзенінің көрікті жағасында орналасқан бұл елді мекен Якутиядағы ең көне қалалардың бірі болып табылады және Ресейдің тарихи картасында маңызды орын алады. Оның негізі қаланған уақыт 1635 жыл болып есептеледі, сол кезде жүзбасы Петр Бекетов бастаған Енисей казактарының отряды шағын острог тұрғызған. Бастапқыда бекініс Өлекма өзенінің сағасына қарама-қарсы орналасқан, бұл болашақ қаланың атауын анықтады, бірақ кейінірек острог Ленаның сол жағалауындағы ыңғайлырақ жерге көшірілді.
Шағын бекіністің 1783 жылы ресми мәртебе алған маңызды қалаға айналуы бірнеше негізгі факторларға байланысты болды. Аймақтың басты су артериясындағы тиімді орналасуы оны маңызды транзиттік пунктке айналдырды, ал Өлекмін арқылы өтетін Иркутск-Якутск почта тракты Шығыс Сібір мен орталық аймақтар арасындағы сенімді байланыс пен сауданы қамтамасыз етті. Сонымен қатар, алқаптың ерекше микроклиматының арқасында мұнда қатал солтүстік үшін бірегей, егіншілікті дамытуға мүмкіндік беретін жағдайлар қалыптасты.
Тек тері кәсіпшілігімен немесе пайдалы қазбаларды өндірумен айналысатын көптеген басқа Сібір қалаларынан айырмашылығы, Өлекмін тез арада аграрлық орталыққа айналды. Оны жиі өлкенің «астық себеті» деп атайтын: жергілікті тұрғындар қара бидай, бидай және арпаны сәтті өсіріп, Якутск пен алтын өндіретін кен орындарын азық-түлікпен қамтамасыз етті. Қаланың мәдениетінің дамуына көпестер мен жер аударылғандар үлкен үлес қосып, оның көне ағаш сәулеті мен тас храмдары бар қайталанбас сәулеттік келбетін қалыптастырды.