Ирапуато тарихы испандықтарға дейінгі дәуірден бастау алады, алайда оның ресми негізінің қалануы испандықтардың келуімен байланысты. Қала XVI ғасырдың ортасында, шамамен 1547 жылы жергілікті халықтарды інжілдендіруге арналған қоныс ретінде негізделді. Оның атауы пурепеча (тараско) халқының тілінен шыққан және әртүрлі нұсқалар бойынша «аласа үйлер орны» немесе «жазықта пайда болған төбе» дегенді білдіруі мүмкін. Бастапқыда қоныс Сан-Маркос-Ирапуато деп аталды.
Ирапуатоның қалыптасуының негізгі факторы — оның жиі «Мексиканың қамбасы» деп аталатын Бахио құнарлы аймағының қақ ортасында стратегиялық орналасуы болды. Бұл географиялық артықшылық оның маңызды ауылшаруашылық орталығы ретіндегі рөлін алдын ала анықтады. Сонымен қатар, қала сауда жолдарының қиылысында орналасты, бұл оның экономикалық өсуіне және шағын ауылдық қауымдастықтан маңызды елді мекенге айналуына ықпал етті. Ирапуато қала мәртебесін 1893 жылы алды.
Алғашқы жылдардан бастап Ирапуато экономикасы ауыл шаруашылығымен тығыз байланысты болды. Бастапқыда мұнда Гуанахуато сияқты жақын маңдағы тау-кен өнеркәсібі орталықтарын қамтамасыз ету үшін дәнді дақылдар өсірілді. Кейінірек қала өз жерінде өсірілетін жидектің ерекше сапасының арқасында «әлемдік құлпынай астанасы» ретінде бүкіл әлемге танымал болды. Ауыл шаруашылығынан бөлек, қалада былғары илеу сияқты қолөнер дамып, уақыт өте келе тамақ және тоқыма өнеркәсібі кәсіпорындары пайда болды.